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Cette église se trouve à mi-chemin entre l’abbaye Saint-Bertin et la cathédrale. Elle se situe donc sur l’ancien axe de procession, aujourd’hui rue Saint-Bertin. Avant d’être bâtie, c’était une station, un lieu où l’on priait pendant ces processions. C’est l’une des plus anciennes églises paroissiales de la ville. Elle est consacrée dès l’an 1088. Elle a été construite pour répondre à la croissance rapide de la population de la ville. L’enclos, cet espace pavé autour d’elle, correspond en partie à son ancien cimetière, abandonné au 18e siècle. Côté rue Saint-Bertin, on a alors construit six maisons dessus.
Les parties les plus anciennes de la construction datent du 13e siècle. Il s’agit de la tour et d’éléments sculptés dans une chapelle nord. La tour, encadrée de gros contreforts, s’élève sur 4 niveaux. Les 3 niveaux supérieurs sont percés de 4 arcades. Une colonne de la chapelle nord ainsi que le chœur datent du 15e siècle. Sa voûte est ornée d’un lambris et de blochets : des têtes sculptées dans le bois. Vers 1705, lors d’un ouragan, la flèche qui surmontait la tour s’est effondrée sur la nef. Elle fut reconstruite (1706-1714) sur le principe des églises halles, c’est-à-dire composée de 3 nefs accolées et de même hauteur.
Depuis le Moyen Age, cette église accueillait des familles de la noblesse. Elle en porte les témoignages. A l’intérieur, des chapelles et des sculptures funéraires leur sont dédiées. Ainsi se trouve la lame funéraire en pierre noire de Tournai d’Antoine d’Averhout (ou Avroult), mort à la bataille d’Azincourt. Paroisse du centre-ville, Saint-Denis recevait aussi les grandes familles de marchands et échevins. Ils souhaitaient tellement être au plus près du chœur, réservé aux prêtres, qu’ils s’y sont installés lors des messes. Enfin, c’était aussi l’église de nombreux métiers. Avant la Révolution Française, ils étaient regroupés en corporations. Elle avait ses statuts, ses coutumes, son saint patron et une chapelle dans une église. Saint-Denis conserve les boiseries peintes de la chapelle des charpentiers et un très bel autel dans la chapelle des poissonniers. Cela représente une petite partie de son impressionnant mobilier.
En 2019, des travaux ont dû être réalisés en urgence par la ville de Saint-Omer afin de sauver l’édifice. De graves désordres étiaent localisés en charpente, dus à la vétusté de la couverture en ardoise naturelles. Une seconde phase de travaux est en cours afin de sauvegarder le bâtiment classé monument historique depuis 1989. Les futurs usages du site sont également étudiées afin de permettre une réouverture dans les prochaines années
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